《Current Opinion in Behavioral Sciences》:Evolution of neural mechanisms underlying the behavioral diversification of weakly electric fishes
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本文聚焦弱電魚,探討其行為多樣化背后的神經機制。弱電魚多次獨立進化出電感應系統,不同類群在行為、基因序列等層面呈現趨同現象,同時也存在行為分化的神經機制。這為研究行為進化提供了絕佳范例,對理解神經科學意義重大。
引言
在神經科學和進化生物學領域,解析動物行為多樣性背后的神經機制是一項極具挑戰性的基礎任務。過往多數相關研究局限于少數物種,且許多針對非傳統模式生物的研究缺乏比較視角,限制了人們對行為進化機制的理解。弱電魚成為研究這一問題的理想對象,它們多次獨立進化出獨特的感覺運動系統,類群內行為差異顯著。
電感受是脊椎動物的一種古老特征,在眾多現存物種中都有保留。不過,新鰭魚類、無尾兩棲類和羊膜動物的祖先失去了這一能力,之后在硬骨魚類和部分哺乳動物中又多次獨立進化出來。能夠主動產生電場的電器官,在生物進化歷程中至少獨立出現了六次。弱電魚利用電場進行交流和定位物體,它們的球狀電感受器也多次獨立進化,專門用于檢測電場。
弱電魚具有獨特的實驗優勢,對其研究已取得諸多成果。例如,對弱電魚 “干擾避免反應” 行為的研究,讓人們從感覺輸入到運動輸出層面,深入理解了該行為的神經基礎,這在脊椎動物研究中是獨一無二的。近年來,隨著對弱電魚物種多樣性認識的加深,以及系統發育和表型特征進化歷史重建工具的發展,比較研究為揭示行為進化的神經基礎提供了新視角。
行為創新與趨同進化
弱電魚感覺運動系統的多次獨立進化,為研究行為創新的神經基礎提供了難得的機會。通過對比不同類群獨立進化出電器官的魚類,科學家發現了多個層面的趨同進化現象。
從細胞和基因層面來看,不同類群弱電魚的發電細胞(electrocytes)形態差異巨大,但轉錄組研究表明,電鰻目(gymnotiforms)、鯰形目(siluriforms)和長頜魚目(mormyroids)這三個獨立起源的電器官,在轉錄因子和細胞發育途徑上有相似變化。同時,一種在非電魚肌肉中表達的鈉通道基因,在電鰻目和長頜魚目魚類中,其表達從肌肉轉移到了電器官,且在通道失活相關位點受到正選擇,這使得該基因在電信號多樣化中發揮了新作用。
在感覺系統方面,電鰻目和長頜魚目魚類的電感受系統也呈現趨同特征。它們都擁有壺腹電感受器,用于被動電定位時檢測微弱低頻電場;還都進化出了球狀電感受器,專門檢測電場信號放電(EOD)。并且,這兩類魚都有兩種不同類型的球狀電感受器,分別用于編碼 EOD 的幅度和時間,它們在中樞神經系統中也形成了專門處理這些信息的不同通路。
在大腦解剖結構上,研究發現長頜魚目魚類的大腦相對較大,小腦尤其發達。對比長頜魚目、電鰻目和弱電鯰形目魚類與非電且無電感受能力的魚類,發現所有電魚類的小腦、后腦和中腦半規管隆凸(torus semicircularis)都有不同程度的增大,這表明新的主動電感受系統的獨立進化,與大腦解剖結構的相似變化相關,說明自然選擇可以作用于特定腦區,推動行為創新。
行為變化中區分自我與其他個體
在長頜魚目魚類中,長頜魚科(mormyrid)所有成員都產生脈沖式 EOD。EOD 的產生由后腦的一小群神經元(構成命令核)控制,這些神經元與附近的中繼神經元相連,中繼神經元再通過脊髓與支配發電細胞的運動神經元相連。同時,命令神經元還會發出一條被稱為 “伴隨放電”(corollary discharge)的通路,這條通路最終會抑制后腦電感覺側線葉核(nELL)中的電感覺神經元。
nELL 神經元接收球狀電感受器(knollenorgans)的初級傳入電感覺輸入。Knollenorgans 既能對自身產生的 EOD 做出反應,也能對鄰近魚類的 EOD 做出反應。但伴隨放電通路會在魚類產生 EOD 時被激活,抑制 nELL 神經元的反應,使得只有對鄰近魚類 EOD 的反應能傳遞到更高級的處理區域,這一機制在電通訊行為中發揮著關鍵作用。而在主動電定位行為中,伴隨放電輸入則是興奮性的,會增強對自身 EOD 的反應。
長頜魚科有超過 200 種已知物種,它們的 EOD 持續時間差異很大。研究發現,EOD 持續時間與 nELL 中伴隨放電抑制的時間密切相關。在 EOD 持續時間較長的物種中,伴隨放電通路抑制 nELL 神經元的延遲時間更長,這種抑制時間與電感受器對自身 EOD 的反應時間緊密匹配。
此外,個體長頜魚在生命周期中也會面臨 EOD 的變化。一些物種在發育過程中 EOD 持續時間會發生顯著變化,在繁殖季節,許多長頜魚科雄性物種會因睪酮作用,使 EOD 延長。睪酮不僅作用于電器官的發電細胞,還會作用于伴隨放電通路,延遲和延長對 nELL 神經元的抑制時間,確保伴隨放電抑制與電感受器對自身 EOD 的反應時間保持匹配。這一現象引發了關于睪酮作用機制的諸多問題,比如它在伴隨放電通路中的具體作用位點,以及這種作用機制與跨物種伴隨放電時間變化的進化機制是否相關等。
新感知能力進化的細胞和電路基礎
經過伴隨放電抑制后,nELL 神經元將對外部 EOD 的反應傳遞到中腦的外側核(EL)。在大多數長頜魚科物種中,EL 分為明顯的前側(ELa)和后側(ELp)兩個分區,nELL 神經元投射到 ELa,ELa 神經元再投射到 ELp;但部分物種的 EL 相對較小,沒有明顯的前后分區。系統發育分析顯示,小的 EL 是長頜魚科的祖先特征狀態,而擴大的 ELa/ELp 則獨立進化了兩次。
這種大腦解剖結構的差異,與介導電通訊的 knollenorgans 的解剖分布有關。具有擴大 ELa/ELp 的物種,knollenorgans 廣泛分布在身體表面;而 EL 較小的物種,knollenorgans 主要集中在頭部的三個特定區域。行為研究表明,具有擴大 ELa/ELp 的物種能夠檢測 EOD 波形的差異,而 EL 較小的物種則不能。這種感知能力的差異,與 EOD 產生的關鍵創新相關,對 EOD 進化速率和物種多樣化速率產生了顯著影響。
能夠檢測 EOD 波形差異的物種,其 knollenorgans 將 EOD 波形編碼為受體之間亞毫秒級的尖峰時間差異;而不能檢測 EOD 波形差異的物種,其 knollenorgans 不產生尖峰,而是產生自發振蕩電位,它們對 EOD 的反應是重置相位,這種相位重置不受 EOD 波形的影響。
具有明顯 ELa/ELp 分區的物種,ELa 中有兩種不同的細胞類型:大型抑制性中間神經元和小型興奮性投射神經元。來自 nELL 的傳入軸突先與大型細胞突觸,然后經過一條長而曲折的路徑,與多個小型細胞突觸,這些曲折的軸突軌跡起到延遲線的作用,使得不同的小型細胞接收到具有不同延遲的輸入。通過這種延遲線反符合檢測機制,小型細胞能夠處理不同 knollenorgans 之間的亞毫秒級尖峰時間差異,只有當來自 nELL 軸突的延遲興奮與大型細胞的抑制不同步時,小型細胞才會做出反應。小型細胞再投射到 ELp 中的多極細胞,多極細胞進一步處理傳入的尖峰時間,從而建立對 EOD 間隔的調諧。
研究發現,不能感知 EOD 波形差異的物種,其小型 EL 中也存在這三種細胞類型,且它們的連接方式與能感知差異的物種相同,但 nELL 軸突與小型細胞的連接是直接的,沒有長而曲折的路徑。這表明,感知 EOD 波形變化的能力進化,源于電感受器生理學的改變,使其能夠將 EOD 波形編碼為亞毫秒級的尖峰時間差異,同時中樞電路也發生了變化,對這些微小的尖峰時間差異變得敏感。而且,這種新感知能力在兩個不同的長頜魚科譜系中獨立進化,再次體現了神經機制進化的可預測性。
從生態角度來看,不能感知 EOD 波形變化的物種往往生活在開放水域,密度較高;而能感知 EOD 波形變化的物種多為底棲且獨居。此外,能感知 EOD 波形變化的物種,其尖峰受體對物種典型 EOD 的頻譜調諧最佳;不能感知的物種,其振蕩受體則對較低頻率更敏感,該頻率對應于同種群體的組合信號。而且,不能感知 EOD 波形變化的物種眼睛更大,視覺腦區(視頂蓋)更大,視覺敏銳度更高,這表明它們更依賴視覺。
結論
弱電魚是研究行為進化機制的優秀模型。不同譜系獨立進化出的主動電感受系統,在行為到基因序列層面都出現了趨同現象;長頜魚科不同譜系獨立進化出感知電信號微小波形差異的能力,也是通過感覺受體和中樞感覺通路的平行變化實現的。這些發現揭示了行為進化中神經機制的一定可預測性,也進一步證實了大腦與行為之間的功能聯系。
然而,目前針對長頜魚科的研究,尚不清楚其揭示的神經機制是行為進化的普遍規律,還是僅適用于長頜魚科的特殊案例。不同類群(如電鰻目魚類、與長頜魚科親緣關系較近的尼羅河魔鬼魚、哺乳動物和爬行動物等)在檢測亞毫秒級時間差異時,雖然在細胞和突觸層面有相似的適應性變化,但采用的電路機制卻各不相同。這可能是進化歷史、偶然因素和適應性等多種因素共同作用的結果。這也警示人們,在神經科學研究中,不能僅僅依賴少數 “模式系統”,而應采用比較研究方法,找出不同譜系間的共性與差異,重建行為神經機制的進化歷史,探究物種差異存在的原因。